Ramos Peña, Yábar Landa, and Ramos Peña: Diversidad, fluctuación poblacional y hospedantes de moscas de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) en el Valle de Abancay, Apurímac, Perú



INTRODUCCIÓN

Tephritidae es la familia de dípteros más importante para la agricultura mundial (Norrbom, 2010) y su mayor diversidad está presente en el trópico y subtrópico (Aluja, 1994). Son conocidas como las verdaderas moscas de la fruta y muchas especies constituyen una plaga de importancia económica en varios países sudamericanos como Brasil, Argentina y Perú (Flores et al., 2012). Es uno de los grupos de insectos que producen daños de gran importancia en los frutales; las larvas destruyen los frutos completamente, tienen un gran número de hospedantes, extraordinaria capacidad de adaptación, dispersión y proliferación lo que ha permitido su permanencia en los huertos frutícolas en poblaciones numerosas (Aluja, 1994; Montoya et al., 2010).

El género Anastrepha Schiner se extiende desde el sur de los Estados Unidos hasta el norte de Argentina (Stone, 1942; Korytkowski, 2001). Son nativas del neotrópico con más de 200 especies descritas, algunas de ellas de importancia económica en cultivos frutícolas de América Latina y consideradas plagas cuarentenarias para muchos países del hemisferio norte (Korytkowski, 2001). Para el Perú se tienen reportadas 45 especies de Anastrepha (Norrbom & Korytkowski, 2011) y seguramente existen muchas más por descubrir. Ceratitis capitata (Wiedemann), originaria del noreste de África, actualmente es cosmopolita y considerada como una de las plagas de mayor importancia económica del mundo por sus efectos en la productividad de plantas hospedantes y por las restricciones cuarentenarias que imponen mercados mundiales como América del Norte y Asia Pacífico (Corvalán, 2004). Las moscas de los géneros Anastrepha y Ceratitis se distribuyen en todo el Perú siendo las más frecuentes A. fraterculus (Wiedemann), A. ditincta Greene, A. serpentina (Wiedemann), A. striata Schiner y A. obliqua (Macquart), y las especies con mayor distribución son Anastrepha fraterculus y A. distincta, y las de menor distribución son Anastrepha willei Korytkowski y Anastrepha tecta Zucchi. Los departamentos con mayor diversidad de moscas de la fruta son Cajamarca, Junín, Tumbes, Lambayeque y Huánuco (Nolasco sf.).

Pocos son los trabajos sobre moscas de la fruta en zonas semiáridas templadas de América (Nolasco & Iannacone, 2008; Conde-Blanco et al., 2018; Segura et al., 2004), y en Perú aún existen zonas donde no se han hecho estudios sobre estos insectos. El conocimiento de aspectos biológicos y ecológicos que permiten el desarrollo y reproducción de estos insectos constituye una herramienta útil para establecer modelos de fluctuación poblacional y diseñar programas de control biológico o aplicar técnicas de manejo integrado de plagas (Aluja, 1994; Torres, 2004); ya que, factores abióticos como las condiciones climáticas y factores bióticos como la disponibilidad de alimento y presencia de enemigos naturales les afectan de manera significativa (Aluja, 1993).

En el Valle de Abancay se puede encontrar al menos veinte especies de frutales y existe una alta proliferación de moscas de la fruta, favorecidas por las condiciones climáticas y ecológicas de la zona que permiten su permanencia debido a la disponibilidad de hospedantes. Algunos productores se dedican a la producción frutícola con fines comerciales y se ven afectados por estas plagas que hace la fruta inaceptable para el consumo, causan desestimulo al incremento de áreas de cultivo y costos adicionales por tratamientos cuarentenarios.

Contar con un modelo de fluctuación poblacional de tefrítidos, es una herramienta útil para el manejo integrado de plagas, ya que permite predecir la población de insectos y tomar acciones de prevención ante los cambios en las poblaciones de moscas de la fruta a lo largo del año.

El propósito del presente estudio fue determinar la diversidad de moscas de la fruta Anastrepha y Ceratitis capitata de la familia Tephritidae, determinar su fluctuación poblacional, sus hospedantes y establecer un modelo preliminar de fluctuación poblacional en base a factores bióticos y abióticos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. Se llevó a cabo en el Valle de Abancay, ubicado en el distrito y provincia de Abancay, región de Apurímac, en la zona andina sur del Perú, entre las coordenadas UTM WGS 84, por el Norte: 730807 E y 8494858 S, por el Sur: 725634 E y 8485772 S, por el Este: 723502 E y 8489142 S y por el Oeste: 730930 E y 8490944 S. Tiene un área de 1,043 hectáreas, las altitudes varían entre 1,760 y 2,280 metros. Presenta un clima semiseco, templado con temperaturas que oscilan entre 12 y 28°C y una precipitación anual entre 0 y 500 mm. Las lluvias comienzan en el mes de setiembre y terminan hacia el mes de abril, siendo enero y febrero los meses de mayor precipitación. Según el mapa de cobertura vegetal del Ministerio del Ambiente (2015), en la zona existen tres tipos de cobertura vegetal: (1) Agricultura andina que ocupa la mayor parte del área de estudio. Se realiza actividad agropecuaria activas y en descanso, comprende cultivos bajo riego y secano, tanto anuales como permanentes. Se incluye en este tipo de cobertura la vegetación natural ribereña que se extienden como angostas e interrumpidas franjas a lo largo de los cauces de los ríos y quebradas donde es frecuente las especies como el “sauce” (Salix humboldtiana), “huarango” (Acacia macracantha) y el “molle” (Schinus molle) (MINAM, 2015). También crecen especies frutales como “guayaba” (Psidium guajava), “naranja” (Citrus sinensis), “pacay” (Inga feuilleei), “chirimoya” (Annona cherimola), “níspero japonés” (Eriobotrya japonica), entre otras (MINAM, 2015); (2) Bosque xérico interandino dominado por laderas escarpadas con afloramientos rocosos. Las especies más comunes son Eriotheca sp., Delostoma lobii, Prunus integrifolia, Aralia soratensis, Tecoma fulva, Jatropha gossypifolia y Cnidoscolus basiacanthus (MINAM, 2015), y (3) Matorral arbustivo de condiciones áridas. Las especies arbustivas más comunes son: “huanarpo” (Jatropha sp.), Cnidoscolus sp., “huancoy” (Orthopterygium huasango), “mito” (Carica candicans), Heliotropium arborescens, Mutisia sp., Tecoma arequipensis, “maguey” (Fourcroya andina), Grindelia sp., Ambrosia artemisioides y Balbisia sp. Asimismo, se incluyen algunas suculentas arborescentes como “San Pedro” (Echinopsis pachanoi) y Armatocereus sp. (MINAM, 2015).

Muestreo de moscas de la fruta. Se utilizaron 14 trampas Multilure (Cuadro 1) cebadas con 250 ml del atrayente Buminal® al 4%, renovado semanalmente desde octubre del 2014 a setiembre del 2015. Los insectos capturados fueron colocados en frascos con alcohol al 70% y enviados al laboratorio de Entomología C-333 de la Facultad de Ciencias de la UNSAAC para su identificación.

Cuadro 1

Puntos de muestro.

N° trampa X Y Altitud (m) Hospedante
1 727584 8490969 2,264 Annona cherimola Mill.
2 727210 8490704 2,228 Pouteria lucuma (Ruiz & Pav.) Kuntze
3 727126 8489884 2,149 Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.
4 726613 8489651 2,015 Psidium guajava L.
5 726620 8489214 2,066 Mangifera indica L.
6 726321 8488716 2,051 Psidium guajava L.
7 725303 8487520 1,875 Pouteria lucuma (Ruiz & Pav.) Kuntze
8 724391 8487673 1,762 Persea americana Mill.
9 723705 8488635 1,851 Citrus sinensis (L.) Osbeck
10 724103 8489227 1,925 Persea americana Mill.
11 725833 8489248 2,024 Mangifera indica L.
12 726290 8489991 2,133 Annona cherimola Mill.
13 726225 8490507 2,246 Citrus sinensis (L.) Osbeck
14 727792 8489718 2,188 Mangifera indica L.

Identificación. Los insectos fueron observados bajo un microscopio estereoscopio para identificarlos, siguiendo las claves de Steyskal (1977), Caraballo (2001) y Korytkowski (2008). En caso de que la identificación de algún ejemplar fue dudosa, se procedió a extraer y examinar las genitalias femeninas y/o masculinas.

Muestreo de frutos y recuperación de adultos. El muestreo de frutos se hizo una vez por mes, en diferentes campos de producción. Algunas áreas estaban dedicadas al cultivo en mayor o menor grado, en otras los frutales crecían de manera dispersa, en ambos casos rodeados de vegetación nativa. Los frutos colectados se colocaron en cajas de recuperación de 3 kg de capacidad, con una rejilla metálica a 12 cm de la base que contenía arena fina humedecida donde las larvas, una vez que abandonan los frutos, caían para empupar. De esta forma las pupas fueron recogidas cerniendo la arena y colocadas en placas Petri hasta la emergencia del adulto que fue colocado en alcohol al 70% para su identificación. La recuperación de adultos se hizo bajo condiciones no controladas. Durante el muestreo de frutos también se observó de manera cualitativa la disponibilidad de hospedantes, asignando los siguientes valores de acuerdo con la abundancia de frutos: 0 = ausencia de frutos (0% de frutos), 1 = pocos frutos (10 a menos frutos por árbol y/o 30% de árboles fructificando) y 2 = abundantes frutos (10 a más frutos por árbol y/o más del 30% de árboles fructificando). Estos datos sirvieron para hacer el análisis de correlación entre la abundancia de moscas de la fruta y la disponibilidad de hospedantes.

Análisis de datos. Se determinó los índices poblacionales como la abundancia, frecuencia relativa, constancia y dominancia (Silveira Neto et al., 1976) de cada una de las especies. Una especie fue considerada constante cuando fue colectada en más del 50% de las semanas, accesorias cuando se presentaron entre el 25 y 50 % de las colectas y raras cuando se presentaron hasta el 25% de las colectas. Una especie es dominante cuando presenta una frecuencia mayor a 1/S, donde S es el número total de especies. Se calculó la riqueza de especies y para medir la diversidad de especies de moscas de la fruta se utilizó el número efectivo de especies (1D) (Jost & Gonzales, 2012).

Se hizo un análisis de correlación usando el coeficiente de Spearman entre las variables climáticas, la disponibilidad de hospedantes y la abundancia de moscas de la fruta. También se calculó la relación de sexos (machos: hembras). Adicionalmente se comparó las abundancias de moscas de la fruta por épocas del año: 1) época de transición a lluvias (octubre-noviembre), 2) época de lluvias (diciembre-marzo), 3) época de transición a secas (abril-mayo) y 4) época de secas (junio-septiembre). Para esto se calculó el índice Moscas/Trampa/Día o MTD (Aluja, 1993) que es una medida relativa de la población de moscas de la fruta en un espacio y tiempo determinado. Se hizo una prueba de Kolmogorov-Smirnov para determinar la normalidad de los datos y una prueba H de Kruskal-Wallis para demostrar si existían diferencias significativas entre épocas del año entre la temperatura, precipitación, abundancia de moscas de la fruta y el número efectivo de especies. Adicionalmente, se realizó la comparación de a pares entre las medias de los rangos de tratamientos siguiendo a Conover (1999).

Se hizo un análisis canónico de correspondencias (Ter Braak, 1986) para explicar la relación de la abundancia de moscas de la fruta con factores bióticos y abióticos y adicionalmente se construyó un modelo de fluctuación poblacional mediante el conjunto de herramientas de los Modelos Lineales Generalizados que permita estimar la población de Anastrepha spp. y C. capitata en base a factores bióticos y abióticos. Para esto, se eligió la familia Gaussiana y la función de enlace logit. Se tomó en cuenta las variables de precipitación, temperatura promedio y disponibilidad de hospedantes. Se comprobó la bondad de ajuste de los modelos según el Criterio de Información de Akaike (AIC), el coeficiente de determinación r2 y una prueba t. Adicionalmente se calculó el índice de infestación y la viabilidad pupal para las muestras de frutos (Torres, 2004)

2448-8445-azm-35-e3501208-g001.jpgIndice de infestacion=N° de pupasPeso de la muestra en kg 

2448-8445-azm-35-e3501208-g002.jpgViabilidad pupal (%)=N° de moscas emergidasN° total de pupas×100

Se utilizó el software Infostat (versión libre), XLSTAT y R package 3.4.3 para el análisis de los datos. Los nombres de los frutales se verificaron con la base de datos The Plant List (www.theplantlist.org).

RESULTADOS

Identificación. Se colectaron 21,974 insectos y se identificaron 10 especies de moscas de la fruta: Anastrepha fraterculus, Anastrepha distincta, Anastrepha serpentina, Anastrepha schultzi, Anastrepha manihoti, Anastrepha chiclayae, Anastrepha sp. 1, Anastrepha pickeli, Anastrepha atrox y Ceratitis capitata (Cuadro 2).

Cuadro 2

Abundancia de moscas colectadas.

Especies Meses Total
2014 2015
O N D E F M A M J J A S
A. fraterculus 573 703 662 697 870 758 857 711 636 659 584 503 8213
A. distincta 469 692 756 654 874 700 882 712 518 622 531 523 7933
A. serpentina 1 5 0 3 8 7 3 8 3 4 6 0 48
A. schultzi 19 21 27 35 33 16 38 57 32 27 32 31 368
A. manihoti 0 0 0 7 10 18 13 6 3 0 0 0 57
A. chiclayae 0 0 0 0 1 2 1 0 0 0 0 0 4
Anastrepha sp. 1 14 13 16 13 10 8 22 27 8 11 7 5 154
A. pickeli 0 0 0 0 0 2 1 0 0 0 0 0 3
A. atrox 0 0 0 0 0 0 0 0 3 6 9 8 26
C. capitata 243 437 416 474 615 361 581 457 429 404 413 338 5168
Total 1319 1871 1877 1883 2421 1872 2398 1978 1632 1733 1582 1408 21974

Índices Poblacionales de Moscas de la Fruta. Las especies con mayor abundancia, frecuencia relativa, constancia y dominancia fueron Anastrepha fraterculus, A. distincta y Ceratitis capitata. En conjunto, estas tres especies ocuparon el 97% de la población capturada (Cuadro 3).

Cuadro 3

Índices Poblacionales de mosca de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata.

Especie Abundancia Frecuencia relativa (%) Constancia (%) Dominancia Proporción ♂ : ♀
Total
A. fraterculus 5136 3077 8213 37.38 100.00 (C) d 1:1.67
A. distincta 4869 3064 7933 36.10 100.00 (C) d 1:1.58
A. serpentina 39 9 48 0.22 45.83 (A) n 1:4.30
A. schultzi 261 107 368 1.67 97.92 (C) n 1:2.44
A. manihoti 39 18 57 0.26 43.75 (A) n 1:2.16
A. chiclayae 2 2 4 0.02 8.33 (R) n 1:1.00
Anastrepha sp. 1 103 51 154 0.70 91.67(C) n 1:2.02
A. pickeli 2 1 3 0.01 4.17(R) n 1:3.00
A. atrox 19 7 26 0.12 25.00 (A) n 1:2.71
C. capitata 3278 1890 5168 23.52 100.00 (C) d 1:1.73
Total 13748 8226 21974 100 - - 1:1.67
Riqueza de especies 10
1D 3.39

Fluctuación poblacional y su relación con factores bióticos y abióticos. Los meses con mayores poblaciones de moscas de la fruta fueron febrero, abril y mayo, mientras que los de menores poblaciones fueron agosto, septiembre y octubre. Las poblaciones de moscas de la fruta variaron significativamente de acuerdo con la época del año (p < 0.001), en orden decreciente: época transición a secas > época de lluvias > época de transición a lluvias > época de secas. La temperatura y la precipitación fueron mayores en los meses de octubre a marzo (época transición a lluvias y lluvias) (p < 0.05), y la mayor disponibilidad de hospedantes fue en febrero, marzo y abril (época de lluvias y transición a secas) (Cuadro 4). Las especies A. fraterculus, A. distincta y A. manihoti presentaron mayores poblaciones en las épocas de transición a secas y de lluvias en ese orden; Anasterpha sp. 1 y Ceratitis capitata presentaron la mayor población en épocas de transición a secas mientras que A. schultzi y A. atrox presentaron la mayor población en época de secas (p < 0.05). En cambio, A. serpentina mantuvo su población a lo largo del año (p > 0.05), mientras que A. pickeli y A. chiclayae ocurrieron en época de lluvias y transición a secas (Figs. 1-12). El número efectivo de especies presentó un mayor valor en la época de secas (1D = 3.38; p < 0.001) (Cuadro 5).

Cuadro 4

Promedio valor de moscas por trampa-1 día-1 (MTD) y abundancia total de moscas de la fruta Anastrepla spp. y Ceratitis capitata registradas durante cuatro épocas del año.

Época Anastrepha spp. Ceratitis capitata Abundancia total
MTD ± DE MTD ± DE MTD ± DE
Trans. Lluvias 3.20 ± 0.84 a 0.87 ± 0.35 a 4.07 ± 1.10 a
Lluvias 3.95 ± 0.48 b 1.19 ± 0.29 bc 5.14 ± 0.70 b
Trans. Secas 4.26 ± 0.59 b 1.32 ± 0.20 c 5.58 ± 0.70 b
Secas 3.04 ± 0.43 a 1.01 ± 0.25 ab 4.05 ± 0.60 a
F 25.51 11.554 22.63
P 0.000 0.009 0.000

[i] DE = Desviación estándar, H = Estadístico F de Fisher. Se realizó la comparación de a pares entre las medias de los rangos de tratamientos siguiendo a Conover (1999).

Cuadro 5

Fluctuación por épocas de la temperatura, precipitación, moscas de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata (moscas por trampa-1 día-1) y número efectivo de especies (1D).

Promedio ± DE
E T Pr A. fraterculus A. distincta A. serpentina A. schultzi A. manihoti A. chiclayae Anastrepha sp. 1 A. pickeli A. atrox C. capitata 1 D
TL 15.56 ± 0.86 c 62.20 ± 23.62 b 1.63 ± 0.45 ab 1.48 ± 0.44 a 0.01 ± 0.01 a 0.05 ± 0.02 a 0.00 ± 0.00 a 0.00 ± 0.00 a 0.03 ± 0.02 ab 0.00 ± 0.00 a 0.00 ± 0.00 a 0.87 ± 0.35 a 3.23 ± 0.06 a
L 14.22 ± 0.53 b 170.73 ± 43.80 c 1.90 ± 0.24 b 1.90 ± 0.28 b 0.01 ± 0.02 a 0.07 ± 0.04 a 0.02 ± 0.02 b 1.9E-3 ± 4.1E-3 a 0.03 ± 0.01 ab 1.3E-3 ± 0.01 a 0.00 ± 0.00 a 1.19 ± 0.29 bc 3.28 ± 0.04 a
TS 13.06 ± 0.10 a 49.00 ± 51.34 b 2.00 ± 0.40 b 2.03 ± 0.29 b 0.01 ± 0.01 a 0.12 ± 0.05 b 0.02 ± 0.03 b 1.3E-3 ± 3.6E-3 a 0.06 ± 0.05 b 1.3E-3 ± 3.6E-3 a 0.00 ± 0.00 a 1.32 ± 0.20 c 3.34 ± 0.02 b
S 12.94 ± 1.12 a 10.83 ± 15.24 a 1.52 ± 0.27 a 1.40 ± 0.26 a 0.01 ± 0.01 a 0.08 ± 0.04 ab 1.9E-3 ± 4.1E-3 a 0.00 ± 0.00 a 0.02 ± 0.01 a 0.00 ± 0.00 a 0.02 ± 0.01 b 1.01 ± 0.25 ab 3.38 ± 0.01 c
H 139.400 86.38 17.516 22.678 1.050 11.150 16.990 1.040 7.520 0.300 17.630 11.554 38.895
P 0.0001 0.0001 0.001 0.000 0.737 0.010 0.000 0.2088 0.047 0.4769 0.000 0.009 0.000

[i] Se realizó la comparación de a pares entre las medias de los rangos de tratamientos siguiendo a Conover (1999). E: Época; T: Temperatura; Pr: Precipitación. TL: Trans. Lluvias; L: Lluvias; TS: Trans. Secas; S: Secas. H: Estadístico H de Kruskall-Wallis. DE = Desviación estándar.

Figura 1

Fluctuación poblacional de Anastrepha y Ceratitis.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf1.jpg

Figura 2

Fluctuación poblacional de Anastrepha spp.

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Figura 3

Fluctuación poblacional de A. fraterculus.

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Figura 4

Fluctuación poblacional de A. distincta.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf4.jpg

Figura 5

Fluctuación poblacional de A. serpentina.

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Figura 6

Fluctuación poblacional de A. schultzi.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf6.jpg

Figura 7

Fluctuación poblacional de A. manihoti.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf7.jpg

Figura 8

Fluctuación poblacional de A. chiclayae.

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Figura 9

Fluctuación poblacional de Anastrepha sp 1.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf9.jpg

Figura 10

Fluctuación poblacional de A. pickeli.

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Figura 11

Fluctuación poblacional de A. atrox.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf11.jpg

Figura 12

Fluctuación poblacional de C. capitata.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf12.jpg

La precipitación (r = 0.594; p = 0.013) y la disponibilidad de frutos (r = 0.737; p = 0.006) estuvieron correlacionados positivamente con la abundancia total de moscas de la fruta, mientras que la temperatura máxima (r = -0.692; p = 0.379) estuvo inversamente correlacionada con la abundancia total de moscas de la fruta. Finalmente, la abundancia de Anastrepha spp. estuvo correlacionada positivamente con la precipitación (r = 0.587; p = 0.045) y disponibilidad de hospedantes (r = 0.747; p = 0.005), y correlacionada negativamente con la temperatura máxima (r = -0.615; p = 0.033) (Cuadro 6).

Cuadro 6

Coeficientes de correlación entre factores bióticos y abióticos, y abundancia total de moscas de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata.

Variable climática Anastrepha spp. Ceratitis capitata Abundancia total P (bilateral)
Precipitación 0.587* 0.357 0.594* 0.013
T° máxima -0.615* -0.664* -0.692* 0.379
T° promedio 0.007 -0.126 -0.028 0.931
T° mínima 0.329 0.175 0.280 0.042
Disp. Frutos 0.747** 0.421 0.737** 0.006

[i] *Correlación significativa a p < 0.05. **Correlación significativa a p < 0.01.

La abundancia de A. fraterculus (r = 0.650; p = 0.022) y A. distincta (r = 0.608; p = 0.036) estuvieron correlacionadas con la precipitación. La temperatura máxima estuvo inversamente correlacionada con A. fraterculus (r = -0.636; p = 0.026), A. schultzi (r = -0.611; p = 0.035), A. manihoti (r = -0.847; p = 0.001), A. chiclayae (r = -0.603; p = 0.038) y C. capitata (r = -0.664; p = 0.018). Asimismo, se detectó una correlación negativa entre A. atrox y la temperatura mínima (r = -0.745; p = 0.005). En cambio, la abundancia de A. fraterculus (r = 0.853; p = 0.004), A. distincta (r = 0.840; p = 0.006) y A. manihoti (r = 0.622; p = 0.005) se correlacionaron positivamente con la disponibilidad de hospedantes (Cuadro 7).

Cuadro 7

Coeficientes de correlación entre factores bióticos y abióticos y abundancia de moscas de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata.

Variable climática A. fraterculus A. distincta A. serpentina A. schultzi A. manihoti A. chiclayae Anastrepha sp. 1 A. pickeli A. atrox C. capitata
Precipitación 0.650* 0.608* 0.237 -0.063 0.552 0.644* 0.239 0.403 -0.703** 0.357
T° máxima -0.636* -0.483 -0.339 -0.611* -0.847** -0.603* -0.147 -0.430 0.266 -0.664*
T° promedio 0.021 0.126 -0.265 -0.439 -0.224 -0.018 0.172 -0.113 -0.503 -0.126
T° mínima 0.364 0.378 -0.099 -0.347 0.082 0.249 0.309 0.075 -0.745** 0.175
Disp. Hosp. 0.853** 0.840** -0.035 0.059 0.622* - 0.089 - -0.148 0.421

[i] *Correlación significativa a p < 0.05. **Correlación significativa a p < 0.01. No se muestran coeficientes de correlación para A. chiclayae y A. pickeli con la disponibilidad de frutos ya que no se encontraron sus hospedantes.

En la figura 13 se observa que las abundancias de A. fraterculus, A. distincta se correlacionaron con la precipitación y la disponibilidad de hospedantes. La presencia de A. manihoti, A. pickeli y A. chiclayae se explica por la disponibilidad de hospedantes, mientras que A. atrox se correlacionó negativamente con la temperatura, precipitación y disponibilidad de hospedantes. Finalmente, Anastrepha sp. 1 se correlacionó con la precipitación y temperatura promedio.

Figura 13

Análisis de correspondencia canónica. Relación entre mosca de la fruta y factores bióticos y abióticos

2448-8445-azm-35-e3501208-gf13.jpg

En el cálculo del modelo de fluctuación poblacional, para el caso de Anastrepha spp. (AIC = 166; r2 = 0.508; p = 0.934), las variables temperatura y disponibilidad de hospedantes fueron significativas (Cuadro 8; Fig. 14), pero se incluyó también la variable precipitación ya que aumentaba la bondad de ajuste según el Criterio de Información de Akaike (AIC). Para el caso de C. capitata (AIC = 150.91; r2 = 0.065; p = 0.870), la temperatura fue la única variable significativa (Cuadro 9; Fig. 15).

Cuadro 8

Variables utilizadas para el modelo de Anastrepha spp.

Variable Coeficiente Importancia
1 Temperatura 89.382 Alta
2 Precipitación -3.741 Baja
3 Disponibilidad de hospedantes 41.799 Alta
R2 0.508
P (prueba t) 0.934

Figura 14

Modelo de fluctuación poblacional para Anastrepha spp.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf14.jpg

Cuadro 9

Variables utilizadas para el modelo de Ceratitis capitata.

Variable Coeficiente Importancia
1 Temperatura 30.807 Alta
R2 0.065
P (prueba t) 0.870

Figura 15

Modelo de fluctuación poblacional para C. capitata.

2448-8445-azm-35-e3501208-gf15.jpg

Muestreo de frutos y recuperación de adultos. Se encontraron 16 especies hospedantes de moscas de la fruta. Estas pertenecen a nueve familias botánicas, siendo Rosaceae y Rutaceae las familias con mayor número de especies hospedantes. Anastrepha fraterculus, C. capitata, A. distincta y A. schultzi fueron las especies con el mayor número de hospedantes. No se logró recuperar adultos de A. chiclayae ni de A. pickeli. Los índices de infestación fueron altos en Citrus x aurantium (125.7 pupas.kg-1), Annona cherimola (101.63 pupas.kg-1), Psidium guajava (87.5 pupas.kg-1), Eriobotrya japonica (60 pupas.kg-1), Inga feuilleei (58.23 pupas.kg-1) y Citrus reticulata (52.11 pupas.kg-1) (Cuadros 10-12).

Cuadro 10

Fenología anual de hospedantes durante el periodo de estudio.

Familia Especie Nombre 2448-8445-azm-35-e3501208-g018.jpg
Anacardiaceae Mangifera indica L. Mango 2448-8445-azm-35-e3501208-i019.jpg
Annonaceae Annona cherimola L. Chirimoya 2448-8445-azm-35-e3501208-i020.jpg
Cucurbitaceae Cucurbita maxima Duchesne Calabaza 2448-8445-azm-35-e3501208-i021.jpg
Euphorbiaceae Manihot esculenta Crantz Yuca 2448-8445-azm-35-e3501208-i022.jpg
Fabaceae Inga feuilleei DC. Pacay 2448-8445-azm-35-e3501208-i023.jpg
Myrtaceae Psidium guajava L. Guayaba 2448-8445-azm-35-e3501208-i024.jpg
Rosaceae Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl. Níspero japonés 2448-8445-azm-35-e3501208-i025.jpg
Malus sylvestris (L.) Mill. Manzana 2448-8445-azm-35-e3501208-i026.jpg
Fragaria × ananassa (Duchesne ex Weston) Duchesne ex Rozier Fresa 2448-8445-azm-35-e3501208-i027.jpg
Rutaceae Citrus x aurantium L. Naranja agría 2448-8445-azm-35-e3501208-i028.jpg
Citrus sinensis (L.) Osbeck var. huando Naranja huando 2448-8445-azm-35-e3501208-i029.jpg
Citrus sinensis (L.) Osbeck var. valencia Naranja valencia 2448-8445-azm-35-e3501208-i030.jpg
Citrus jambhiri Lush. Limón rugoso 2448-8445-azm-35-e3501208-i031.jpg
Citrus paradisi Macfad. Pomelo 2448-8445-azm-35-e3501208-i032.jpg
Citrus reticulata Blanco Mandarina 2448-8445-azm-35-e3501208-i033.jpg
Sapotaceae Pouteria lucuma (Ruiz & Pav.) Kuntze Lúcuma 2448-8445-azm-35-e3501208-i034.jpg

[i] 2448-8445-azm-35-e3501208-g035.jpg

[ii] En el caso de Cucurbita maxima, la presencia de frutos varía en función de su producción o no. Durante este estudio los frutos fueron colectados entre abril y mayo.

Cuadro 11

Índices de infestación y viabilidad pupal de moscas de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata.

Hospedantes M* F Peso (Kg) P InfestaciónPupas.Kg-1 Especies Viabilidad (%)
ANACARDIACEAE
Mangifera indica (Mango) 1/3 3 0.660 2 3.03 A. fraterculus (1) 50.00
ANNONACEAE
Annona cherimola (Chirimoya) 3/3 11 1.230 125 101.63 A. fraterculus (101) 80.8
CUCURBITACEAE
Cucurbita maxima (Calabaza) 1/5 1 0.430 6 13.95 A. atrox (2) 33.33
EUPHORBIACEAE
Manihot esculenta (Yuca) 1/4 5 0.120 2 16.67 A. manihoti (2) 100.00
FABACEAE
Inga feuilleei (Pacay) 4/5 53 1.750 102 58.23 A. fraterculus (20) A. distincta (50) A. schultzi (2) 70.59
MYRTACEAE
Psidium guajava (Guayaba) 3/3 24 1.920 168 87.5 A. fraterculus (74) A. distincta (25) A. sp. 1 (5) A. schultzi (8) 66.67
ROSACEAE
Eriobotrya japonica (Níspero japonés) 1/4 31 0.100 1 5 60 A. fraterculus (1) C. capitata (3) 100.00 60.00
Malus sylvestris (Manzana) 1/5 8 0.850 2 2.35 C. capitata (1) 50.00
Fragaria x ananassa (Fresa) 1/1 63 0.500 2 4 C. capitata (1) 50.00
RUTACEAE
Citrus x aurantium (Naranja agria) 1/1 16 1.790 225 125.70 C. capitata (164) 72.89
Citrus sinensis var. huando (Naranja huando) 1/4 7 1.350 2 1.48 A. fraterculus (2) 100.00
Citrus sinensis var. valencia (Naranja valencia) 1/2 8 1.350 12 2 10.37 C. capitata (7) A. fraterculus (1) 58.30 50.00
Citrus jambhiri (Limón rugoso) 1/3 3 0.500 6 12 C. capitata (3) 50.00
Citrus paradisi (Pomelo) 2/3 8 2.145 17 1 8.39 C. capitata (13) A. fraterculus (1) 76.47 100.00
Citrus reticulata (Mandarina) 3/4 27 0.710 17 20 52.11 C. capitata (11) A. fraterculus (14) 64.71 70.00
SAPOTACEAE
Pouteria lucuma (Lúcuma) 1/4 3 0.220 3 13.64 A. serpentina (1) 33.33

[i] a/b* = N° muestras infestadas/N° total de muestras. Solo se presentan datos de las muestras infestadas. La viabilidad pupal en el caso de Inga feuilleei y Psidium guajava muestra un solo valor ya que no se pudo diferenciar las pupas a nivel de especies de Anastrepha. M*: Muéstras*; F: Frutos; P: Pupas.

Cuadro 12

Hospedantes de mosca de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata.

Especie Hospedantes
Anastrepha atrox Cucurbita maxima
Anastrepha distincta Inga feuilleei, Psidium guajava
Anastrepha fraterculus Citrus sinensis, Citrus paradisi, Inga feuilleei, Eriobotrya japónica, Mangifera indica, Annona cherimola, Psidium guajava
Anastrepha schultzi Psidium guajava
Anastrepha manihoti Manihot esculenta
Anastrepha serpentina Pouteria lucuma
Anastrepha sp. 1. Psidium guajava
Ceratitis capitata Citrus aurantium, Citrus sinensis, Citrus jambhiri, Citrus paradisi, Citrus reticulata, Malus sylvestris, Fragaria x ananassa

DISCUSIÓN

Anastrepha fraterculus, A. distincta y C. capitata fueron observadas en altas poblaciones en cultivos de mango (Mangifera indica) en Chulucanas, en la región de Piura, al norte de Perú (Herrera & Viñas, 1977). Estas tres especies están presentes en todas las regiones del Perú, y por las altas poblaciones observadas en la zona de estudio, están bien adaptadas a las condiciones locales del valle de Abancay, constituyéndose como insectos de importancia económica en esta zona del país. Anastrepha chiclayae está reportada para las regiones de Tumbes, Piura, Lambayeque, Cajamarca y Lima, y este estudio constituye el primer reporte de esta especie en la zona andina sur, por lo que su prevalencia en la zona de estudio debe ser confirmada con posteriores estudios. Existe una considerable riqueza específica de moscas de la fruta en comparación a otras zonas del Perú. Según los datos de Nolasco (sf.), en la zona del Centro (Junín y Huánuco) y Norte (Cajamarca, Lambayeque, Amazonas, Tumbes) del país se tiene reportes de mayor cantidad de especies de tefritidos, respecto a la zona sur (Apurímac, Cusco, Ayacucho, Huancavelica, Ica Moquegua, Tacna). Asimismo, reportó cinco y nueve especies de moscas de la fruta respectivamente para las regiones de Apurímac y Cusco. Sin embargo, Guevara (2013) reportó 18 especies de Anastrepha para la zonal Echarati, La Convención, Cusco. Creemos que, en el sur del país, existen más especies de tefrítidos por reportar y/o descubrir, lo cual dependerá de los esfuerzos focales que se hagan por seguir estudiando este grupo de insectos, sobre todo en la sierra y selva del país.

Individuos de A. fraterculus, A. distincta y C. capitata se presentaron en todas las colectas durante todo el año. Estas son especies multivoltinas que tienen varias generaciones al año. De hecho, A. fraterculus, A. distincta y C. capitata ocuparon en conjunto el 97% del total de insectos colectados, lo cual coincide con los estudios de Lemos et al. (2015), Herrera y Viñas (1977) y Ronchi-Teles y Da Silva (2005). Se observó que, en una determinada zona, aunque existan varias especies, dos o tres ocuparon en conjunto valores cercanos al 90% de frecuencia relativa. La dominancia de A. fraterculus es notada también en otras zonas geográficas (Herrera & Viñas, 1977; Gonzales et al., 2011; Lemos et al., 2015).

En casi todas las especies de moscas de la fruta, se capturaron más hembras que machos (Cuadro 3). La relación de sexos fue de 1:1.67 (machos: hembras). Esto puede deberse a un aspecto biológico ya que las hembras son las que van en busca de alimento una vez terminada la cópula, por lo cual al ser atraídas por el Buminal® son capturadas en las trampas Multilure (Aluja, 1993; Celedonio, 1997).

La relación entre moscas de la fruta y los factores bióticos y abióticos no está clara. Diversos estudios indican la relación o no de estos factores con la fluctuación poblacional de moscas de la fruta (Aluja, 1994; Herrera & Viñas, 1977; Wille, 1952; Tucuch Cauich et al., 2008; Boscán & Godoy, 1986; Fehn, 1982; Lemos et al., 2015; Gonzales et al., 2011). Debido a que existen una serie de factores que no se han medido (humedad del aire, humedad del suelo, cantidad de hospedantes presentes, entre otras), este es un campo que merece más investigación para determinar con precisión cuales factores influyen en el desarrollo y proliferación de las moscas de la fruta. Se debe tener en cuenta que las poblaciones de moscas de la fruta pueden variar año a año de acuerdo con las condiciones climáticas y de la disponibilidad de alimento (Tucuch Cauich et al., 2008).

Las mayores poblaciones de moscas de la fruta se presentaron en las épocas de lluvias y transición a secas (diciembre a mayo), aunque en esta última no se presentaron las mayores temperaturas, lo que contradice la creencia de que las condiciones climáticas determinan, en gran parte, el tamaño poblacional de las moscas de la fruta. Se debe resaltar, que los factores climáticos actúan de manera indirecta permitiendo la floración y fructificación de los hospedantes, lo que determina la elevación de la población de tefrítidos, también se debe analizar si la precipitación actúa como factor de mortalidad, como lo indican Aluja (1994) y Wille (1952), o si juega un rol importante en la emergencia del adulto, ya que estudios como los de Araujo et al. (2008), reportaron una clara relación de la población de moscas de la fruta con la humedad relativa, la cual, al tener relación directa con la precipitación, puede jugar un papel importante en la presencia de tefrítidos adultos. Asimismo, la precipitación podría dar lugar a que las pupas latentes que están en el suelo completen su desarrollo hasta el estado adulto, aunque A. atrox aparece en época de secas, en el mes de junio, un mes después de que su hospedante (Cucurbita maxima) presentó frutos maduros. Es de notar que el cultivo de Cucurbita maxima se hace de manera no programada en cualquier época del año siempre y cuando haya requerimiento del mismo y/o disponibilidad de riego.

Los picos poblacionales de las moscas de la fruta ocurrieron gracias a periodos de disponibilidad de hospedantes. Las poblaciones se elevaron en los meses de enero, febrero, marzo y abril (época de lluvias y transición a secas), cuando la mayoría los frutos se encontraron en etapa de maduración. Cuando se da la disponibilidad de hospedantes, se propicia la elevación y permanencia en el campo de moscas de la fruta aún después de los meses favorables, ya que existen todavía frutos caídos en la época de transición a secas, cuando la población de moscas es más elevada, coincidiendo esto con Ronchi-Teles y Da Silva (2005) quienes indicaron que las mayores poblaciones de moscas de la fruta ocurren durante y después del periodo de mayor disponibilidad de hospedantes. La disponibilidad de alimento es el factor que mejor explica la fluctuación poblacional de la abundancia total de moscas de la fruta, lo cual coincide, entre otros estudios, con Valladares (2016), Ronchi-Teles y Da Silva (2005), Mora Narváez (2015), Lemos et al. (2015), Fehn (1982), Nolasco y Iannacone (2008), Gonzáles et al. (2011) y Tucuch Cauich et al. (2008).

Las especies polífagas A. fraterculus y C. capitata, estuvieron presentes durante todo el año, aunque la elevación de sus poblaciones fue estacional. La especie oligófaga A. distincta estuvo presente durante todo el año y la elevación de su población también fue estacional. Las especies monófagas son A. atrox, A. schultzi, A. manihoti, A. serpentina y Anastrepha sp. 1. Con excepción de A. schultzi y Anasptreha sp. 1, su presencia fue estacional. La preferencia por los frutos puede variar en distintas regiones, por lo cual la investigación de nuevos hospedantes de moscas de la fruta debe hacerse constantemente, sobre todo, en potenciales hospedantes silvestres, ya que, algunas especies de importancia económica pueden infestar otros hospedantes si el hospedantes preferido desaparece (Montoya et al., 2010). Anastrepha fraterculus y A. distincta tuvieron la mayor población respecto de las demás especies, lo cual es lógico ya que son las especies que tienen más hospedantes, lo que no ocurre con A. serpentina, A. schultzi, Anastrepha sp. 1, A. manihoti y A. atrox, las cuales tuvieron bajas poblaciones y solo se identificó a una especie hospedante, respectivamente, en la zona de estudio. Por lo tanto, existe una relación directa entre la cantidad de hospedantes y la abundancia de la especie de tefrítido.

En todas las especies frutales se recuperó adultos de moscas de la fruta. La viabilidad pupal fue al menos de 50%, excepto en los frutos de Pouteria lucuma y Cucurbita maxima con 33.33% cada uno, lo cual indica que los tefrítidos proliferan con bastante éxito, sobre todo las especies con mayor abundancia. En el caso de las especies con más especificidad, como A. serpentina, A. manihoti, Anastrepha sp. 1 y A. atrox, se tuvo que muestrear frutos más veces para lograr recuperar adultos, y en el caso de A. pickeli y A. chiclayae, no se logró determinar sus hospedantes, probablemente porque sus poblaciones fueron muy bajas. No se consideró en el presente estudio la disponibilidad de hospedantes alternativos y silvestres que podrían ejercer influencia sobre las poblaciones de moscas de la fruta; esto explicaría la presencia de tefrítidos en épocas de ausencia de hospedantes preferidos, lo cual merece ser investigado.

Solo se colectaron tres ejemplares de A. pickeli, y cuatro ejemplares de A. chiclayae, y no se logró recuperar adultos de estas especies. Probablemente, los hospedantes de estas especies se encuentren fuera del área de estudio y fueron encontrados en las trampas porque estaban en busca de alimento. Asimismo, durante el proceso de recuperación de tefrítidos adultos, se observó la presencia del parasitoide Doryctobracon sp. (Braconidae), género asociado con varias especies de Anastrepha en Latinoamerica (Ovruski, 2000).

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco por el financiamiento otorgado, a Jackeline Mendoza Soto por sus valiosas recomendaciones, a Cesar Castro, Allen Norrbom y Cesar Girón por responder amablemente a las consultas, y a los dos revisores anónimos cuyos aportes contribuyeron para la mejor presentación de este estudio.

LITERATURA CITADA

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Notes

[8] Editor responsable: Trevor Williams



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