Padilla-Aguilar, Osorio-Sarabia, Muñoz-García, Rendón-Franco, and Romero-Callejas: Helmintofauna del aparato digestivo y respiratorio de aves acuáticas (Anatidae: Anatinae) del humedal de Atlangatepec, Tlaxcala, México



Introducción

Los helmintos son muy abundantes en la naturaleza y son un grupo polifilético, ya que bajo este término se incluyen representantes de diferentes phyla que no están relacionados filogenéticamente: Platyhelminthes, Nematoda, Acanthocephala y Annelida (Pérez-Ponce de León & García-Prieto, 2001). Algunos de estos parásitos dentro de su ciclo biológico utilizan a las aves acuáticas como huéspedes definitivos (Barrera-Guzmán & Guillen-Hernández, 2008). Las aves adquieren a los helmintos principalmente por sus hábitos alimenticios, mediante el consumo de huéspedes intermediarios, entre otros factores, por lo que son consideradas como el grupo de vertebrados con mayor riqueza parasitaria (Poulin, 1995).

Los humedales mexicanos reúnen las condiciones ecológicas necesarias para albergar decenas de especies de aves migratorias y residentes, un ejemplo de esto es la presa de Atlangatepec, que fue decretada como hábitat prioritario para aves acuáticas residentes y migratorias en el 2009 (Ramsar list, 2014), uno de los anátidos endémicos de México que habita este lugar es el Pato Mexicano (Anas diazi) que se encuentra en el listado de la NOM-059-ECOL-2001 como especie amenazada (SEMARNAT, 2002), existe escasa información de esta especie a pesar de su estado de conservación (Pérez et al., 2002). Los estudios sobre los helmintos de este pato son escasos o no están actualizados.

El objetivo de esta investigación fue realizar el primer inventario de helmintos del aparato digestivo y respiratorio de aves acuáticas de la familia Anatidae procedentes del humedal de Atlangatepec, Tlaxcala.

Material y métodos

Las muestras biológicas fueron obtenidas mediante la actividad cinegética, recolectándose los aparatos digestivos y respiratorios de 52 aves acuáticas (Anas discors, A. crecca, A. diazi, A. strepera, A. clypeata y Aythya affinis) durante las temporadas de caza noviembre 2012- febrero 2013 y noviembre 2013- febrero 2014 en la presa de Atlanatepec (N 19º 33.596’ y O 098º 11.368’), ubicada en el estado de Tlaxcala, México.

Para la revisión helmintológica los aparatos digestivos y respiratorios fueron colocados en cajas de Petri con solución salina al 0.85%, posteriormente se examinaron bajo el microscopio estereoscópico. Lo anterior se realizó en el Laboratorio de diagnóstico Parasitológico de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia (FMVZ) de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM).

Los parásitos encontrados en del aparato gastrointestinal y respiratorio fueron extraídos con un pincel delgado contados in situ; trematodos, acantocéfalos y cestodos se fijaron en formol al 4% caliente, mientras que los nematodos en alcohol salino al 4% caliente; finalmente, todos los helmintos se conservaron en alcohol 70% (Lamothe, 1997); los platelmintos y acantocéfalos fueron teñidos con hematoxilina de Delafiel o paracarmin de Meyer, los nematodos fueron transparentados con lactofenol de Amman o glicerol-alcohol (1:1). Lo anterior se realizó en el Laborato- rio de Helmintología del Instituto de Biología de la UNAM.

Los helmintos fueron observados, medidos y dibujados bajo el microscopio óptico para su identificación dando énfasis en las estructuras características para su determinación taxonómica, lo anterior se realizó utilizando claves y literatura especializada como: Yamaguti (1940), McDonald (1981 & 1988), Czaplinzki y Vaucher (1994), Gibson et al. (2002) y Anderson et al. (2009).

Los ejemplares de referencia fueron depositados en el Laboratorio de diagnóstico Parasitológico de la FMVZ de la UNAM y en la Colección Nacional de Helmintos entre los números de catálogo 9713 a 9724.

Los niveles de infección fueron determinados con los parámetros ecológicos propuestos por Bush et al. (1997).

Resultados

De las 52 aves acuáticas examinadas 39 (75%) resultaron positivas a algún tipo de helminto. Se obtuvo una riqueza de 21 taxa (Cuadro 1): siete trematodos (C. cornutus, A. burti, Z. lunata, N. seineti T. sisowi, Echinostoma sp. y E. recurvatum.), cuatro cestodos (Hymenolepis spp., C. megalops, C. infundibulum y F. fasciolaris), ocho nematodos (Amidostomum sp., Streptocara sp., E. uncinatum, Syphaciella sp., Capillaria sp., T. fissispina, Tetrameres sp. y E. uncinata) y dos acantocéfalos (P. constritum y Polimorphus sp.). Del total de helmintos recuperados (615) los cestodos representan el 69.9%, los trematodos el 18.8%, los nematodos el 10.2% y por último los acantocéfalos con un 0.9%.

Cuadro 1

Lista de helmintos identificados en aves acuáticas del humedal de Atlangatepec, Tlaxcala.

Helminto Hospedero Prevalencia (%) Total de ejemplares Hábitat
TREMATODOS
Typhlocoelum sisowi (Diesing, 1850) A. diazi (n=21) 4.7 2 Tráquea
A. discors (n=11) 9 3
Zygocotyle lunata (Diesing, 1836) A. diazi (n=21) 4.7 1 Ciego
A. crecca (n=16) 6.2 2
A. discors (n=11) 12.5 3
A. strepera (n=2) 100 1
A. clypeata (n=1) 100 2
Notocotylus seineti Fuhrman, 1919 A. diazi (n=21) 9.5 7 Ciego
A. crecca (n=16) 6.2 6
A. discors (n=11) 36.3 20
A. clypeata (n=1) 100 7
Echinostoma sp. A. crecca (n=16) 6.2 2 Intestino grueso
Echinoparyphium recurvatum Linstow, 1873 A. diazi (n=21) 9.5 5 Intestino grueso
A. crecca (n=16) 18.7 8
Cotylurus cornutus (Rudolphi, 1808) A. diazi (n=21) 4.7 7 Intestino delgado
Australapatemon burti Miller, 1923 A. diazi (n=21) 19 12 Intestino delgado
A. crecca (n=16) 12.5 5
A. discors (n=11) 27.2 8
A. strepera (n=2) 100 15
CESTODOS
Fimbriaria fasciolaris (Pallas 1781) A. diazi (n=21) 28.5 14 Intestino delgado
Cloacotaenia megalops (Nitzsch in Creplin, 1829) A. diazi (n=21) 9.5 2 Cloaca
A. strepera (n=2) 100 4
Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779) A. diazi (n=21) 9.5 4 Intestino delgado
Aythya affinis (n=1) 100 6
Hymenolepis sp. A. diazi (n=21) 14.2 380 Intestino delgado
A. strepera (n=2) 100 13
A. clypeata (n=1) 100 5
A. crecca (n=16) 6.2 2
NEMATODOS
Amidostomum sp. A. diazi (n=21) 4.7 2 Molleja
A. clypeata (n=1) 100 1
A. crecca (n=16) 6.2 1
Streptocara sp. A. discors (n=11) 9 2 Molleja
Echinuria uncinata (Rudolphi, 1819) Soloviev, 1912 A. diazi (n=21) 4.7 3 Proventrículo
A. strepera (n=2) 50 5
Epomidiostomun uncinatum (Lundahl 1841) Seurat 1918. A. diazi (n=21) 4.7 6 Molleja
Syphaciella sp. A. diazi (n=21) 4.7 27 Ciego
Capillaria sp. A. diazi (n=21) 4.7 1 Ciego
Tetrameres sp. A. diazi (n=21) 4.7 2 Proventrículo
A. discors (n=11) 18 6
A. crecca (n=16) 6.2 1
Tetrameres fissispina (Diesing, 1861) Travassos, 1914 A. diazi (n=21) 9.5 6 Proventrículo
ACANTOCÉFALOS
Pseudocorynosoma constrictum Van Cleave, 1918 A. discors (n=11) 9 2 Intestino delgado
A. crecca (n=16) 6.2 1
A. diazi (n=21) 4.7 1
Polimorphus sp. A. discors (n=11) 9 2 Intestino delgado

Discusión

Esta investigación registra por primera vez 21 taxa (13 especies nominales y 8 identificados a nivel genérico), para el humedal de Atlangatepec, Tlaxcala, México. Entre ellos destaca Syphaciella sp., ya que se registra por primera vez para México. También se registra por primera vez para México a los trematodos: Z. lunata y A. burti en A, crecca y A. strepera. En el caso de los cestodos a C. infundibulum en A. affinis.

Anas diazi es nueva especie de hospedero en México para T. sisowi, C. cornutus, C. infundibulum, E. uncinatum, Syphaciella sp. y T. fissispina. La importancia de generar información sobre este anátido es por su estatus que se encuentra en la categoría de amenazado en la NOM-059-ECOL-2001 y es una especie considerada endémica de México.

La riqueza obtenida en este trabajo (21 taxa) es similar a la reportada por Martínez-Haro et al. (2012), realizado en aves en las ciénagas de Lerma, Gladden & Canaris, (2009), realizado en humedales de Chihuahua, con riquezas de 20 y 23 respectivamente. Lo anterior confirma lo señalado por Poulin (1995), quien establece a las aves como el grupo de vertebrados con mayor riqueza parasitaria que existe.

De los huéspedes, el que presentó la mayor riqueza fue A. diazi con 16 especies de helmintos. Lo anterior podría atribuirse a su conducta biológica (pato buceador) y a su dieta, formada por pequeños moluscos y crustáceos, particularmente bivalvos, anfípodos y crustáceos (Leopold, 1959; Johnsgard, 1978), los cuales son utilizados como huéspedes intermediarios por la mayoría de las especies de helmintos identificadas en este pato (Wobeser, 1981; Atkinson et al., 2008).

De los trematodos identificados los del género Notocotylus fueron los que mayor dificultad presentaron para identificar a nivel específico, principalmente por su similitud considerable en las estructuras con importancia diagnóstica (testículos, ovarios, glándulas vitelógenas, metratermo, entre otros) y pocos caracteres efectivos para su identificación (Herber, 1942; Martínez-Haro et al., 2012).

Entre los cestodos identificados, C. megalops, F. fasciolaris y Choanotaenia infundibulum son muy comunes en aves acuáticas, por lo que resultó de fácil identificación. Lo contrario ocurrió con Hymenolepis sp., en general este grupo de helmintos son difíciles de identificar debido a que son muy frágiles y difíciles en su manejo, ya que durante su procesamiento puede haber una pérdida de sus ganchos al ser estructuras muy delicadas o se pueden fragmentar, lo que impide una adecuada determinación taxonómica (Czaplinski & Vaucher, 1994).

De los nematodos identificados en la mayoría solo se llegó hasta género; lo anterior se debe principalmente a que se encontraron únicamente hembras, lo que puede ser explicado porque los machos son más pequeños, por ejemplo en T. fissispina se localizan en el lumen del proventrículo, mientras que las hembras se encuentran embebidas en las glándulas, de ahí que éstas son fáciles de observar, mientras que los machos necesitan ser buscados en el moco (Martínez-Carrasco et al., 2009).

El parasitismo es una interacción común en las aves, por tanto estos organismos han coevolucionado con algunas especies parásitos por lo que casi no les generan daños; sin embargo, factores como la contaminación y la reducción del hábitat entre otros, pueden ocasionar que este tipo de enfermedades rompan un equilibrio y generen muertes masivas de aves acuáticas, de ahí la importancia de continuar con estos trabajos a largo plazo para poder elaborar programas de manejo para la conservación de estos organismos (Wobeser, 1981; Atkinson et al., 2008).

Agradecimientos

Al MVZ Julio García Hernández, MVZ Leonardo Mata Abrego, Bióloga Maritza Alexandra Ramírez y MVZ Isabel Guadarrama Gonzaga por el apoyo recibido en el Laboratorio de Diagnóstico Parasitológico de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Literatura citada

1 

Anderson, R., Chabaud, A., & Willmott, S. (1986) Keys to the nematode parasites of vertebrates. Oxford University Press, New York. 480 pp.

R. Anderson A. Chabaud S. Willmott 1986Keys to the nematode parasites of vertebratesOxford University PressNew York480

2 

Atkinson, C. T., Thomas, J. N., & Bruce, D. H. (2008) Parasitic diseases of wild birds. U.S.A. Wiley-Blackwell. 3-11 p.

C. T. Atkinson J. N. Thomas D. H. Bruce 2008Parasitic diseases of wild birdsU.S.A.Wiley-Blackwell311

3 

Barrera-Guzmán, A., & Guillen-Hernández, S. (2008) Helmintos intestinales en aves Ciconiformes de la ciénega de Chuburná, Yucatán, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 79, 525-527.

A. Barrera-Guzmán S. Guillen-Hernández 2008Helmintos intestinales en aves Ciconiformes de la ciénega de Chuburná, Yucatán, MéxicoRevista Mexicana de Biodiversidad79525527

4 

Bush, A. O., Lafferty, K. D., Lotz, J. L, & Shostak, A. W. (1997) Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, Washington, D.C., 83, 575-583.

A. O. Bush K. D. Lafferty J. L Lotz A. W. Shostak 1997Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisitedJournal of Parasitology, Washington, D.C.83575583

5 

Czaplinski, B., & Vaucher, C. (1994) Family Hymenolepididae Ariola, 1899. Pp. 595-663. In: L. F. Khalil, A. Jones and R. A. Bray (eds.) Keys to the cestode parasites of vertebrates, Commonwealth Agriculture Bureaux International, Wallingford.

B. Czaplinski C. Vaucher 1994Family Hymenolepididae Ariola, 1899595663 L. F. Khalil A. Jones R. A. Bray Keys to the cestode parasites of vertebratesCommonwealth Agriculture Bureaux InternationalWallingford

6 

Gibson, I. D., Jones, A., & Bray, R. A. (2002) Keys to the Trematoda, vol 1. CABI/ The Natural History Museum, London. 521 pp.

I. D. Gibson A. Jones R. A. Bray 2002Keys to the Trematoda1CABIThe Natural History MuseumLondon521

7 

Gladden, B. W., & Canaris, A. G. (2009) Helminth parasites of the Bufflehead duck, Bucephala albeola, wintering in the Chihuahua desert with a checklist of helminth parasites reported from this host. Journal Parasitology, 95, 129-136.

B. W. Gladden A. G. Canaris 2009Helminth parasites of the Bufflehead duck, Bucephala albeola, wintering in the Chihuahua desert with a checklist of helminth parasites reported from this hostJournal Parasitology95129136

8 

Herber, E. C. (1942) Life history studies on two trematodes of the subfamily Notocotylinae. The Journal of Parasitology, 28, 179-196.

E. C. Herber 1942Life history studies on two trematodes of the subfamily NotocotylinaeThe Journal of Parasitology28179196

9 

Johnsgard, P. A. (1978) Ducks, geese, and swans of the world. University of Nebraska Press, Lincoln. 404 pp.

P. A. Johnsgard 1978Ducks, geese, and swans of the worldUniversity of Nebraska PressLincoln404

10 

Lamothe, A. R. (1997) Manual de técnicas para preparar y estudiar los parásitos de animales silvestres. AGT Editor, México D. F. 43 pp.

A. R. Lamothe 1997Manual de técnicas para preparar y estudiar los parásitos de animales silvestresAGT EditorMéxico D. F.43

11 

Leopold, S. (1959) Wildlife of Mexico. Berkley, C. A. University of California Press. 37 pp.

S. Leopold 1959Wildlife of MexicoBerkley, C. A.University of California Press37

12 

Martínez-Carrasco, C. M., Ruiz de Ybáñez, M., Espigares, D., Tizzani, P., & Alonso, F. D. (2009) Tetrameriosis in feral pigeons from Murcia, Southeastern Spain. Preventive Veterinary Medicine, 90, 284-286.

C. M. Martínez-Carrasco M. Ruiz de Ybáñez D. Espigares P. Tizzani F. D. Alonso 2009Tetrameriosis in feral pigeons from Murcia, Southeastern SpainPreventive Veterinary Medicine90284286

13 

Martínez-Haro, M., Sánchez-Nava, P., Salgado-Maldonado, G., & Rodríguez-Romero, F. J. (2012) Helmintos gastrointestinales en aves acuáticas de la subcuenca alta del río Lerma, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 83, 36-41.

M. Martínez-Haro P. Sánchez-Nava G. Salgado-Maldonado F. J. Rodríguez-Romero 2012Helmintos gastrointestinales en aves acuáticas de la subcuenca alta del río Lerma, MéxicoRevista Mexicana de Biodiversidad833641

14 

McDonald, M. E. (1981) Key to trematodes reported in waterfowl. US Department of the Interior Fish and Wildlife Service, Washington, D. C. 17-156 pp.

M. E. McDonald 1981Key to trematodes reported in waterfowlUS Department of the Interior Fish and Wildlife ServiceWashington, D. C.17156

15 

McDonald, M. E. (1988) Key to Acanthocephala reported in waterfowl. US Department of the Interior Fish and Wildlife Service, Washington, D. C. 23 pp.

M. E. McDonald 1988Key to Acanthocephala reported in waterfowlUS Department of the Interior Fish and Wildlife ServiceWashington, D. C.23

16 

Pérez Ponce de León, G., & García-Prieto, L. (2001) Diversidad de helmintos parásitos de vertebrados silvestres de México. CONABIO. Biodiversitas, 37:7-11.

G. Pérez Ponce de León L. García-Prieto 2001Diversidad de helmintos parásitos de vertebrados silvestres de MéxicoCONABIOBiodiversitas37711

17 

Pérez, A. A., Gaston, K. J., & Kershaw, W. M. (2002) Populations trends and priority conservation sites for Mexican duck Anas diazi. Bird Conservation International, 12, 35-52.

A. A. Pérez K. J. Gaston W. M. Kershaw 2002Populations trends and priority conservation sites for Mexican duck Anas diaziBird Conservation International123552

18 

Poulin, R. (1995) Phylogeny, ecology, and the richness of parasite communites in vertebrales. Ecological Monographs, 65 (3), 283-302.

R. Poulin 1995Phylogeny, ecology, and the richness of parasite communites in vertebralesEcological Monographs653283302

19 

Ramsar list. (2014) The list of wetlands of international importance. Convention on Wetlands of Internacional Importance (Ramsar, Iran, 1971). Ramsar Convention, Gland. 1-38 pp.

Ramsar list 2014The list of wetlands of international importanceConvention on Wetlands of Internacional ImportanceRamsar, Iran1971Ramsar Convention, Gland

20 

SEMARNAT (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2002) Norma Oficial Mexicana NOM-059-ECOL-2001. Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación, 6 de marzo de 2002, México, D.F. 1-85 pp.

SEMARNAT (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales) 06032002Norma Oficial Mexicana NOM-059-ECOL-2001. Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgoDiario Oficial de la Federación6 de marzo de 2002México, D.F.185

21 

Wobeser, G. A. (1981) Diseases of Wild Waterfowl. New York, United States of America, Plenum Press.129-146 pp.

G. A. Wobeser 1981Diseases of Wild WaterfowlNew York, United States of AmericaPlenum Press129146

22 

Yamaguti, S. (1940) Studes of the helmint fauna of Japan. Part 3. Cestodes of birds II. Japanese Journal of Medical Sciences VI. Bacteriology and Parasitology, 1, 175-211.

S. Yamaguti 1940Studes of the helmint fauna of Japan. Part 3. Cestodes of birds IIJapanese Journal of Medical Sciences VI. Bacteriology and Parasitology1175211

Notes

[1] Editor responsable: Octavio Rojas Soto



This display is generated from NISO JATS XML with jats-html.xsl. The XSLT engine is libxslt.

Enlaces refback

  • No hay ningún enlace refback.


Copyright (c) 2018 ACTA ZOOLÓGICA MEXICANA (N.S.)

Licencia de Creative Commons
Este obra está bajo una licencia de Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.

Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 2019, Vol. 35, es una publicación electrónica continua de acceso abierto, editada por el Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), Carretera antigua a Coatepec 351, Col. El Haya, Xalapa, Ver. C.P. 91070, Tel. (228) 842-1800, extensión 4112 http://azm.ojs.inecol.mx/index.php/azm. Editor responsable: Sergio Ibáñez-Bernal, sergio.ibanez@inecol.mx. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2016-062312173100-203, versión on-line ISSN 2448-8445, [antes también impresa ISSN 0065-1737], con registros otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la última actualización de este volumen, Sergio Ibáñez-Bernal, Carretera antigua a Coatepec, 351, Col. El Haya, Xalapa, Ver., C.P. 91070. Fecha de la última modificación: 18 de enero de 2019.